1925年(大正14年)8月1日、念願の青森駅~函館駅間の車両運送が開始されます。
1926年(大正15年)12月12日、その後計12隻就役する鉄道車両渡船の基本形となる「第一青函丸」が就航します。
1930年(昭和5年)9月1日「第二青函丸」就航。
1939年(昭和14年)11月25日「第三青函丸」就航、1943年(昭和18年)3月6日「第四青函丸」、1944年(昭和19年)1月14日「第五青函丸」、3月19日「第六青函丸」、7月20日「第七青函丸」、11月22日「第八青函丸」と続々就航します。
ただ、数は揃いましたが戦時規格で性能は低下しています。
1945年(昭和20年)2月27日、浦賀から函館へ回航中の「第九青函丸」は米潜水艦怖さに航路を陸岸に寄せ過ぎて座礁・沈没しました。
3月6日「第五青函丸」が青森港内で防波堤に接触沈没、82名の犠牲者を出しました。
6月1日「第十青函丸」就航。
そして青函連絡船史上、洞爺丸台風と並ぶ大惨事となる7月14日を迎えます。